Ćirilov je bio na čelu Jugoslovenskog dramskog pozorišta od 1985. do 1999. godine, a pre toga, od 1956. dramaturg u tom pozorištu, kao i u Ateljeu 212 od 1967. do 1985. godine.

Od osnivanja, 1967. godine, do danas je umetnički direktor i selektor Bitefa. Od 2001. do 2007. godine je bio predsednik Nacionalne komisije Jugoslavije, a potom Srbije, pri Unesku.

Napisao je drame "Soba za četvoricu“ i "Dom tišine“ (sa Miroslavom Belovićem), scenarija za filmove Vladana Slijepčevića "Pravo stanje stvari“, "Štićenik“, "Kuda posle kiše“, radio-drame "Vetroviti drumovi“ , "Mehanička sekretarica“ i ostale.

Adaptirao je za scenu "Prokletu avliju“ Ive Andrića, a sa Belovićem "Otkriće“ Dobrice Ćosića.

Jovan Ćirilov dobio je dve Sterijine nagrade, za kritiku i za životno delo, Oktobarsku nagradu grada Beograda za celokupno stvaralaštvo, Nagradu "Joakim Vujić“ za doprinos srpskom pozorištu, a Francuska ga je odlikovala ordenom Viteza umetnosti i književnosti.

Dve sezone bio je i selektor međunarodnog festivala u Nansiju, član žiriju za Veliku evropsku nagradu za pozorište i član uprave Mitelfesta u Čividaleu, Italija.
Predsedavao je nacionalnom komisijom za UNESCO (od 2001).

Mesto i datum komemoracije i sahrane biće naknadno objavljeni.